Growth dynamics of the Demosponge Chondrosia reniformis: Current knowledge and its future potential in mariculture for collagen production

Chondrosia reniformis (Nardo, 1847) è una spugna incrostante, spessa, liscia e lobata appartenente alla classe Demospongiae, con una distribuzione Atlanto-Mediterranea, che occupa solitamente i fondali rocciosi costieri a basse e medie profondità (0-50 m). La principale caratteristica della specie è di essere costituita quasi interamente da collagene, rendendola di grande interesse per l’industria farmaceutica e nutraceutica. Tuttavia, come molte altre spugne, la sua sopravvivenza è stata messa a dura prova negli ultimi decenni a causa dell’aumento della frequenza delle ondate di calore legate ai cambiamenti climatici, che hanno portato a eventi di mortalità di massa delle popolazioni più superficiali. Inoltre, il potenziale sfruttamento della spugna per applicazioni biotecnologiche richiede una valutazione adeguata della sua distribuzione, stato di conservazione, tassi di crescita e rigenerazione. In questo contesto, in questo elaborato di tesi è stata condotta una revisione sistematica per riassumere le conoscenze attuali su C. reniformis, con particolare attenzione agli studi sulla sua coltivazione in situ. Inoltre, è stato valutato l’uso della tecnica fotogrammetrica ‘Structure from Motion’ (SfM) come approccio non invasivo, e a basso costo per monitorare l’abitudine di crescita, il volume e i tassi di rigenerazione di questa spugna su un lungo periodo di tempo all’interno di un sistema di maricoltura in situ, allestito lungo la costa di Alassio (Liguria, Italia) nel maggio 2021, sopra barriere artificiali preesistenti. La biomassa e la produzione di collagene sono state altresì stimate a partire dal volume ottenuto con la fotogrammetria SfM. La revisione ha mostrato che le conoscenze attuali su C. reniformis coprono diversi campi, tra cui ecologia, biochimica, biotecnologia, fisiologia, biologia molecolare e microbiologia. Tuttavia, alcuni campi hanno ricevuto maggiore attenzione, come biotecnologia e biochimica, rispetto ad altri. Fino ad oggi, sono stati fatti solo alcuni tentativi per sviluppare metodi adeguati di maricoltura in situ per la spugna C. reniformis, evidenziando la necessità di ulteriori studi per ottimizzare le metodologie di coltivazione. Gli aumenti medi annui di volume, biomassa e produzione di collagene ottenuti invece nel nostro studio sono stati rispettivamente di 108 ± 1 % anno⁻¹; 129 ± 116 g di peso secco dm⁻³ anno⁻¹; 39 ± 35 g di peso secco di collagene dm⁻³ anno⁻¹. Nel complesso, C. reniformis ha mostrato una crescita significativa in volume e biomassa durante i quattro anni di monitoraggio, con i maggiori aumenti tra i tempi iniziali e i periodi intermedi, con una stabilizzazione della crescita negli ultimi mesi (gennaio e luglio 2024). Questo è il primo studio che applica la fotogrammetria SfM per valutare i tassi di crescita e la produzione di biomassa di C. reniformis, dimostrando di essere un approccio efficace per il monitoraggio a lungo termine della crescita delle spugne. Sebbene presenti alcune limitazioni legate alla torbidità dell'acqua e alla complessità strutturale delle spugne, la fotogrammetria SfM si è rivelata un compromesso non invasivo adatto per le stime in situ di volume e biomassa e rappresenta un buon candidato per l’istituzione di uno strumento di monitoraggio standardizzato per valutare diverse morfologie di spugne. Inoltre, i risultati di questo studio indicano che C. reniformis ha un potenziale per la maricoltura sostenibile finalizzata alla produzione di collagene grazie al suo elevato tasso di crescita e alla sua plasticità fenotipica. Tuttavia, sono necessari ulteriori studi di monitoraggio a lungo termine per garantire la fattibilità di uno sfruttamento sostenibile della specie. È quindi essenziale sviluppare strategie di gestione sostenibile per evitare effetti ecologici negativi e promuovere un’economia blu locale, contribuendo allo stesso tempo alla conservazione delle popolazioni naturali.

Chondrosia reniformis (Nardo, 1847) is a thick encrusting, smooth, and lobate sponge belonging to the class Demospongiae, with an Atlanto-Mediterranean distribution usually thriving in shallow coastal rocky bottoms (0–50 m). The main characteristic of the species is that it is almost entirely made of collagen, which makes this organism of great interest for the pharmaceutical and nutraceutical industries. Nevertheless, like many other sponges, its survival has been challenged in the last decades, given the increase frequency of marine heatwaves linked to climate change and the resulting mass mortality events of the shallower populations. Additionally, the potential exploitation of the sponge for biotechnological applications calls for a proper evaluation of its distribution, conservation status, growth and regeneration rates. In this context, a systematic review was conducted to summarize the current knowledge about C. reniformis, taking in special consideration studies on its in situ cultivation. Moreover, the use of ‘Structure from Motion’ (SfM) photogrammetric technique was evaluated as a non-invasive, long-term and cost-effective approach to assess this sponge’s growth habit, volume and regeneration rates within an in situ mariculture system set up along the coast of Alassio (Liguria, Italy) in May 2021, over pre-existing artificial reefs. Biomass and collagen production have been also estimated from the volume obtained with SfM-photogrammetry. Our review showed that the current knowledge on C. reniformis spans various fields (i.e., ecology, biochemistry, biotechnology, physiology, molecular biology, and microbiology), with certain fields having received more attention, such as biotechnology and biochemistry. Until now, few attempts have been made to develop suitable in situ mariculture methods for the sponge C. reniformis, highlighting that further studies are needed to optimize cultivation methodologies. The average annual increases in volume, biomass and collagen production obtained in our study were of 108 ± 1 % year -1; 129 ± 116 g DW dm-3 year-1; 39 ± 35 g DW of collagen dm-3 year -1, respectively. Overall, C. reniformis showed a significant growth in volume and biomass during the four years of monitoring period, with the largest increases between the initial times and intermediate time periods, with a stabilization of growth in the final months (January and July 2024). This is the first study applying SfM-photogrammetry to assess the growth rates and the biomass production of C. reniformis, proving to be an effective approach for the long-term sponge growth’s monitoring. Although presenting some limitations linked to water turbidity and sponges structural complexity, SfM-photogrammetry resulted as a suitable non-invasive compromise for in situ volume and biomass estimations and represented a strong candidate for the establishment of a one size fits all monitoring tool to assess different sponge morphologies. The outcomes of this study indicate that C. reniformis holds promise for sustainable mariculture aimed at collagen production, thanks to its high growth rates and phenotypic plasticity. However, further long-term monitoring studies are needed to ensure the feasibility of a sustainable exploitation of the species. It is, in fact, essential to develop sustainable management strategies to avoid negative ecological side effects and to promote local blue economy, while contributing to the conservation of natural populations.